經過休整并治愈眼傷的瀨文焚流（加瀨亮飾）隨當麻紗綾（戶田惠梨香飾）重返警視廳未詳事件組，卻發現公安部公安五課的市柳（でんでん飾）和吉川（北村一輝飾）已架空實權。與此同時，民間算命師覺遭神秘黑衣男子射殺，其保鏢及數名市民連帶遇害。唯一目擊黑衣人真容的幸存者久遠望（谷村美月飾）因父母雙亡成為追殺目標，未詳團隊被迫與民間SPEC持有者合作展開營救。調查中發現黑衣人隸屬秘密組織"彌賽亞計劃"，該組織通過非法實驗培育能力者意圖操控社會。當麻隱藏的SPEC能力在追查過程中意外覺醒，其特殊性成為破解陰謀的關鍵。隨著真相揭露，團隊必須阻止對方啟動全國范圍的SPEC能力者殲滅計劃，在最終決戰中守護普通民眾與異能者的共存未來。