櫻花飛舞的3月25日，完成了一學期學業的午后。高二學生阿良良木歷（神谷浩史配音）從優等生羽川翼（堀江由衣配音）那里聽說了本町出現吸血鬼的傳言。當晚，歷在地鐵站臺見到了一個血淋淋的女人——被吸血鬼獵人忍者集團"奇雞隊"肢解的流浪娼妓貝克街。她四肢全無，痛苦求救時，歷意外發現其體內寄宿著活了500年的吸血鬼姬絲秀忒?雅賽勞拉莉昂?刃下心（坂本真綾配音）。這個金色頭發卻目光陰冷的吸血鬼正被忍者集團追殺，導致力量大幅衰退而被困于殘破軀殼中。歷出于善意將姬絲秀忒的意識轉移至自己體內，由此與這位"鐵血之吸血鬼"達成共生契約。這個夜晚的相遇不僅讓歷被迫卷入超自然世界，更成為姬絲秀忒奪回失去四肢、重獲力量的關鍵轉折。本片根據西尾維新的輕小說改編，將以劇場版三部曲的形式上映，首章聚焦歷與吸血鬼命運交織的開端。