在茂密寧靜的倉鸮森林，貓頭鷹諾克圖斯和妻兒們生活在一棵參天大樹的枝干上。她的兒子索倫（吉姆·斯特吉斯 Jim Sturgess 配音）癡迷于"守護者"傳說——遠古時期佩戴鋼喙的邪惡純種者國王壓迫貓頭鷹族群，被神秘守護者擊敗后仍伺機復仇。索倫的幻想令哥哥庫魯德（瑞恩·科萬騰 Ryan Kwanten 配音）惱火，爭執中索倫被推下樹冠。兩只未掌握飛行的幼崽墜落至危機四伏的地面，躲避猛獸追捕時仍被邪惡獵手俘獲，連同其他貓頭鷹幼崽送往圣鸮學校。在這所偽裝成培育機構的黑暗巢穴中，純種者實施著洗腦訓練以擴充軍隊。索倫逐漸識破學校灌輸的奴役思想，與同伴組建抵抗小隊，在月光指引下潛入禁地獲取古代武器。最終索倫帶領覺醒者與守護者殘部匯合，在貝克山巔擊潰純種者軍團，將鋼喙國王再度封印于熔巖深淵。